1817年7月29日，艾伊瓦佐夫斯基出生在今亚美尼亚境内，原俄国南方克里木半岛靠近黑海的费奥多西亚市的一个商人家庭。祖先本姓艾瓦江，他父亲是小商人，一度生活在波兰南部，改姓“盖瓦佐夫斯基”，听起来有些像波兰人的姓。“盖”是“亚美尼亚人”的意思。1841年他和从事文学翻译的哥哥又将姓改回“艾瓦江”，有时则用俄罗斯化了的“艾瓦佐夫斯基”。
他是家中第三个儿子，原名“奥瓦涅斯”，“伊凡”也是后来按俄罗斯人的名字改的。伊凡·艾瓦佐夫斯基小时候就读于辛菲罗波尔中学，当地一位建筑师发现他有绘画才能，便推荐他进专科学校。
1833年，艾瓦佐夫斯基考入彼得堡美术学院，从而进入伏罗比叶夫的工作室学习。法国画家塔涅尔来到彼得堡后，对年轻的艾瓦佐夫斯基产生了决定性的影响。塔涅尔擅长画江河湖泊，他一度收艾瓦佐夫斯基为徒，并教他如何画海。
1836年，艾瓦佐夫斯基在学院展览会上展出五幅海景，舆论界给予很高的评价。
1837年，他又因《芬兰湾风平浪静》和《喀琅施塔得的大泊地》两幅画获大金奖和“画家”称号，那年他只有二十岁。
1838年，艾瓦佐夫斯基返回费奥多西亚，回到黑海之滨，开始以绘画为生。在露天之下画写生，在画室将作品完成。
1840年，艾瓦佐夫斯基获得彼得堡美术研究院一笔出国留学费用，便前往意大利、德国、法国、荷兰学习与考察。在国外举行过几次画展，颇受欢迎，销售情况喜人。
1844年，回国后，彼得堡美术研究院授予他院士称号，同时他受聘于俄国海军部，成为专职画家。他有机会随俄国航海家费利特克造访了希腊群岛，以后又到过土耳其、小亚细亚、高加索、埃及、法国的尼斯，意大利的佛罗伦萨，甚至美国。
1845年艾瓦佐夫斯基重返故乡费奥多西亚，为自己建筑了一栋宽敞的大画室。从此他不再外出写生，而是凭借惊人的记忆力和想象力作画。
1845年，在 苏丹阿卜杜勒-迈吉德一世的邀请下，前往君士坦丁堡。在1845年到1890年之间他8次访问这座城市。在他旅居期间，艾瓦佐夫斯基被奥斯曼帝国苏丹阿卜杜勒-迈吉德一世、阿卜杜勒-阿齐兹一世和阿卜杜勒-哈米德二世授命为宫廷画家，创作大量绘画。其中30副作品如今在奥斯曼帝国皇宫、多尔玛巴赫切宫和土耳其其他博物馆展出。他的作品还在俄罗斯和前苏联多个博物馆收藏，包括圣彼得堡的埃尔米塔日博物馆、乌克兰的艾瓦佐夫斯基艺术展馆等。土耳其总统阿卜杜拉·居尔的办公室挂着艾瓦佐夫斯基的作品。
1847年，艾瓦佐夫斯基获得了绘画教授的头衔，跻身贵族之列。31岁时，艾瓦佐夫斯基与圣彼得堡英语教师朱莉娅·格雷夫斯( Julia Graves )结婚，他们有4个女儿。后来他们离婚，艾瓦佐夫斯基在65岁时和一个年轻的来自西奥多西亚的亚美尼亚寡妇Anna Boornazian结婚 。
1865年，艾瓦佐夫斯基四十八岁时在故乡创办了第一座美术学校。
1871年，建成了考古博物馆、1880年建成了俄罗斯第一个外省画廊，一直存在至今。
1880年，又建成费奥多西亚画廊，他一生留下近六千幅作品，有精品，也有应景之作，水平不等，价值不同。
作为俄罗斯财产最丰厚的艺术家之一，他从未停止在费奥多西亚从事公益事业，他资助港口改造，帮助城市开通铁路。为表示对艾瓦佐夫斯基崇高人格及善举的敬意，费奥多西亚市杜马在1881年授予他该市荣誉市民称号。
1895年，艾瓦佐夫斯基被发生在小亚细亚的亚美尼亚大屠杀震惊，以这个主题创作了大量作品，如《The Expulsion of the Turkish Ship》和《The Armenian Massacres at Trevizond》，并放弃了君士坦丁堡授予他的一个奖章。
1897年，画家迎来了80岁生日。他被授予俄罗斯帝国的最高奖章—亚历山大·涅夫斯基勋章。
他在费奥多西亚度过了他的晚年，用他自己的资产为城市提供水，创办了一个艺术学校，在该地区开始首个考古挖掘和建造了一个历史博物馆。在他的努力下，费奥多西亚建成了一个商业港口并与铁路网络相连。
1900年5月2日，艾瓦佐夫斯基在奥多西亚逝世，他的墓地位于一座古老的亚美尼亚教堂的院子，墓碑上用亚美尼亚文刻下了他的姓名。镌刻的题词是“人固有一死，但身后留下的却是世人的永生怀念。”艾瓦佐夫斯基以南方人的胸怀拥抱了祖国，拥抱了大海。
